主人公・久坂悠は二年前に幼なじみが死亡して以来、何事にも関心を示さない無気力な学生として暮らしていた。しかし彼の前に謎の少女・夜明エイムが現れた事により、彼の中で眠っていた何かが目覚める事に・・・。
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AYAKASHI H
前作での戦いから一ヶ月後、明るくHな毎日を送っていた悠達の前にアヤカシを監視してきた『皇霊会』の3人が現れ、悠達の存在が危険か見極めに来た、 と告げる。悠は自分たちが危険な存在ではないことを証明するため彼らが出してきた『試練』に挑戦してゆくのだが・・・。
登場キャラクター
※声優は、ゲーム / TVアニメの順
共通
久坂悠（くさか ゆう）
声優：なし / 岸尾だいすけ
主人公。以前は曲がったことを許さない正義感溢れる少年だったが、とある事件により物事を斜に見るひねくれた少年となってしまっている。
テレビアニメ版では性格が破綻しており、その思考と行動はシーンによってバラバラになってしまっている。
夜明エイム（よあけ えいむ）
声優：カンザキカナリ / 水樹奈々
悠の前に突然現れた少女。感情が極めて平坦であり、悠が疑問をぶつけてもそのほとんどに答えない。唯一二体のアヤカシを使うことが出来る。
薬師寺陽愛（やくしじ ひめ）
声優：安玖深音 / 松来未祐
悠の幼馴染。面倒見が良く、クラスでも人気がある。無気力になってしまった悠に何とかして元に戻ってもらいたいと考えている。
パム・ウェルヌ・アサクラ（ぱむ・うぇるぬ・あさくら）
声優：三園あすか / 清水愛
フランス人とのハーフ。性格は極めて無垢。あまりの純真さに善悪の区別すらついていない。悠を殺すことで悠を手に入れようと考えている危険なゴスロリ少女。
夏原織江（なつはら おりえ）
声優：北都南 / 野川さくら
いつも「何か」を探している少女。記憶すら失っており、その「何か」すら覚えていないが、それでも探し続けている。実は化猫のアヤカシ。
“彼”（かれ）
声優：鉄仮面 / 杉田智和
アヤカシと人間の共存を唱える組織の長。足が不自由で車椅子生活を送っている。また、テレビ版ではオロチに食われている節がある。
夜明アキノ（よあけ あきの）
声優：一色ヒカル / 雪野五月
“彼”に付き従う女性。彼こそが唯一の真実であり、“彼”を裏切る者は誰であろうと許さない。名字で分かるとおりエイムの姉。
AYAKASHI H
白神 菊理（しらかみきくり）
声優：鳩野比奈
アヤカシ使いと対立する組織『皇霊会』の幹部。判子集めが趣味。
咲守 八重（さきもりやえ）
声優：日向裕羅
菊理の従者。小柄な体に似合わず怪力を持っている。
刑部 克己（おさかべかつみ）
声優：富士爆発
菊理の護衛で剣腕に長ける。紅茶好き。
アヤカシ
人間に寄生し、その精神を喰らう事によって具現化する生命体。寄生された人間は『アヤカシ使い』としてその強力な力を使える反面、次第に精神が蝕まれ、最終的に全てを喰われてしまうと云われている。
竜(りゅう)
『破滅』と『再生』のアヤカシ
悪路王(あくろおう)
『剛胆』のアヤカシ
サトリ
『侵蝕』のアヤカシ
天狗(てんぐ)
『瞬纏』のアヤカシ
阿照流為(あてるい)
『閃光』のアヤカシ
オロチ
『悪喰』のアヤカシ
カマイタチ
『疾風』のアヤカシ
デイダラボッチ
『巨躯』のアヤカシ
八咫烏(やたがらす)
『唱導』のアヤカシ
ケバタケ
『不幸』のアヤカシ
ショウケラ
『隱形』のアヤカシ
カタナ
『斬擊』のアヤカシ
フドウ
『堅牢』のアヤカシ
キジムン
『操作』のアヤカシ
ヌリカベ
『岩塊』のアヤカシ
鵺(ぬえ)
『無限』のアヤカシ
夜叉丸(やしゃまる)
『破断』のアヤカシ
枕返し(まくらがえし)
『幻夢』のアヤカシ
イワナ
『虚無』のアヤカシ